.ראשיתה של צפורי לוטה בערפל. המשנה מזכירה את צפורי כאחת הערים המוקפות חומה בימי יהושוע בן נון. רבי ישמעל ברבי יוסי מסביר, כי במצב זה נמצאו ערים אלה על ידי שבי בבל העולים מהגולה. עולי בבל ייסדו את ציפורי יחד עם גוש חלב וגמלא, ישובים אלה היו כנראה הגרעין הראשון לישוב היהודי בגליל בימי בית שני. צפורי נזכרת לראשונה בימי המלך אלכסנדר ינאי, שסיפח לממלכתו את מישור החוף, מאפולוניה ועד מפרץ עכו. בשנת 103 לפסה"נ הסתכסך ינאי עם תלמי התשיעי, לטירוס, שליט קפריסין. תלמי עלה על הגליל מכיוון עכו, כבש את סוכנין, אך נכשל בניסיון לכבוש את ציפורי. בהמשך נערכו קרבות נוספים בין תלמי לינאי, ולבסוף חזר תלמי לקפריסין. מתקופה זו ואילך שימשה ציפורי עיר חשובה, הנזכרת לא אחת במקורות בהקשר לארועים החשובים בגליל
.בשנת 63 לפסה"נ נכבשה א"י בידי פומפיוס הוא וממשיכו, גביניוס, נציב סוריה בשנים 55 - 57 לפסה"נ, חילקו את הישובים היהודיים לחמש סנהדריות - בתי דין. אחת הסנהדריות היתה ציפורי אשר שימשה מרכז לגליל היהודי
לאחר רצח פומפיוס בשנת 48 לפסה"נ, מינה יוליוס קיסר את יוחנן הורקנוס השני לשליט העם ואת אנטיפטרוס שסייע לו, מינה למנהל ענייני המדינה. אנטיפטרוס שהפך למושל הרשמי של ארץ מינה את בנו פצאל למושל ירושלים ואת בנו הצעיר הורדוס למושל הגליל. הרצחו של אנטיפטרוס בשנת 43 לפסה"נ ופלישת הפרתים בשנת 40 לפסה"נ אילצו את הורדוס לברוח לרומא, אך ששב נאלץ לבסס את שלטונו בכוח הזרוע. בחורף שנת 39 לפסה"נ הגיע מהשומרון וכבש את ציפורי וזאת בעת סופת שלג עזה. העיר נפלה לידיו ללא התנגדות, זאת לאחר שחיל המצב של מתתיהו אנטיגונוס נמלט ממנה. הורדוס השיג בציפורי שפע מזון לאנשיו ואחר כך המשיך במסעו לארבל. במשך כל תקופת שלטונו היתה ציפורי בירת מחוז הגליל, מחוז שנחלק לאבע טופרכיות: טריכאי - מגדל, גוש חלב, ערב - ערבה וציפורי. עם מות הורדוס ב - 4 לפסה"נ, מרדו היהודים נגד שלטונו, מנהיג המרד בציפורי אסף סביבו יהודים רבים וכבש את ציפורי ואת בית הנשק של המלך. לאחר שמפקדי צבאו של הורדוס כשלו בדיכוי המרד נשלח ורוס נציב סוריה לדכא את המרד, זה שלח את ידידו גיוס ואת בנו לעבר ציפורי. גיוס הניס את היהודים שיצאו להלחם נגדו, לאחר מכן כבש את ציפורי, שרף אותה ומכר את תושביה לעבדים. ורוס המשיך לשומרון ויהודה כדי להכניע את יתר מרכזי המרד. דיכוי המרד איפשר את חלוקת הארץ בין בניו של הורדוס. וכך ארצות הגליל ועבר הירדן שהיו מיושבות ביהודים בלבד נמסרו להורדוס אנטיפס אשר שלט בהן משנת 4 לפסה"נ ועד שנת 39 לספירה. הורדוס אנטיפס שיקם את ציפורי, ביצר אותה וכך הפך אותה לבירת הגליל שאותה הוא כינה "אבטוקרטוריס" כלומר "העצמאית". בשנת 18 לספירה הוקמה טבריה ע"י הורדוס אנטיפס וזאת על שם הקיסר טיבריוס. זו התפתחה במהירות ותפסה את מקומה של ציפורי כבירת הגליל. בשנת 39 לספירה הוגלה הורדוס אנטיפס לאחר שהקיסר גיוס קליגולה מצא אותו אשם בנסיון למרד נגדו. בשנת 44 לספירה החל לשלוט בארץ אגריפס הראשון. עם מותו החזיר הקיסר קלאודיוס את יהודה לשלטון הנציבים וזאת יחד עם הגליל. אגריפס השני בנו הצעיר של אגריפס הראשון, קיבל לידיו את השלטון על הגולן, הבשן, החורן והטרכון. בשנת 61 לספירה בימי הקיסר נירון, סופח אזור טבריה לתחום שלטונו של אגריפס השני. סיפוח זה החזיר לציפורי את תפקידה כבירת הגליל וזאת תחת שלטון נציבי רומא.
.בשנת 66 לספירה פרץ המרד הגדול נגד הרומאים, וכדי לדכא את המרד בא לארץ נציב סוריה קסטיוס גאלוס, הוא התקדם לאורך החוף, ולגליל שלח את ציסניוס גאלוס. ציפורי שהיתה אז הבצורה בערי הגליל פתחה לפניו את שעריה. בארץ החלה התארגנות לקראת מלחמה ברומאים. הגנת הגליל הוטלה על יוסף בן מתיתהו שהתיר לאנשי ציפורי לבצר את עירם בהניחו שהם מוכנים מבחינה כלכלית וצבאית. אך תושבי העיר שהיו ברובם בעלי אמצעים כרתו ברית שלום עם הצבא הרומי שדאג להגן עליה. במטבעות ציפורי משנת 68 לספירה באה לידי ביטוי הזדהות תושבי העיר עם הרומאים . יוסף בן מתתיהו שהרגיש עצמו מרומה, ניסה לכבוש ניסה לכבוש את ציפורי אך נכשל. במשך חודשים ספורים בתקופת אביב - סתיו שנת 67 לספירה הצליח אספסיאנוס להכניע את הגליל ובשנת 70 לספירה נפלה ירושלים
.החורבן לא המיט את הקץ על הישוב היהודי בארץ. רבן יוחנן בן זכאי הקים ביבנה מרכז רוחני וחודשה הסנהדרין. בערים ובכפרים הפכו בתי המדרש למרכזים רוחניים כדוגמת בית המדרש בציפורי בראשותו של רבי חלפתא. לאחר המרד ערכו הרומאים שינוים במשטרן של ציפורי וטבריה, שרוב תושביהן היו יהודים. נראה שההנהגה היהודית של ערים אלה הוחלפה, זמנית לפחות, בהנהגה עירונית אלילית. אם אכן נתקיים הדבר בציפורי, הרי שהוא לא נמשך זמן רב, שכן בימי טריאנוס קיסר ששלט בין שנת 98 לספירה לשנת 117 לספירה נטבעו בציפורי מטבעות "יהודיים-רומיים": בצד אחד מופיעה דמותו של הקיסר ובצד שני מופיעים סמלים יהודיים. בכך נבדלו מטבעות ציפורי משאר מטבעות א"י, שעליהן נטבעו סמלים אליליים. דבר זה מעיד על מערכת היחסים המיוחדת ששררה בין יהודי ציפורי לשלטון הנוכרי. על חלקה של ציפורי במרד הידוע בשם "פולמוס קיטוס", שפרץ בסוף ימיו של טריאנוס ושהתרחש בשנים 115 - 117 לספירה, אין ידיעות ברורות. כמו כן לא ברור חלקה של העיר במרד בר כוכבא שהתרחש בשנים 132 - 135 לספירה
. לאחר מרד בר כוכבא נבלם שיקומם של מוסדות ההנהגה בציפורי וטבריה, ערים שהיו הערים המרכזיות של הגליל. ככל הנראה בשל ההשפעה הנוכרית הגוברת שהגדילה את מספר התושבים הלא יהודיים שבהן. ציפורי נקראה מעתה דיוקיסריה. עתה נטבעו מטבעות שעליהם מופיעים סמלים המתארים מוטיבים אליליים בלבד. נראה כי בפרק הזמן שחלף מאז פולמוס קיטוס ועד לאחר מרד בר כוכבא חל שינוי ביחס השלטונות ומועצת העיר היתה לנוכרית. רק לקראת אמצע המאה השניה חזרה המועצה העירונית לידי היהודים
מאז המרד הגדול וביתר שאת לאחר מרד בר כוכבא הלכו והתרכזו בציפורי רבים מן היהודים שנאלצו לעזוב את יהודה ובהם תלמידי חכמים אשר החלו מטביעים חותמם על העיר. מבין החכמים יש לציין את רבי חלפתא מדור יבנה, אשר הפעיל את בית המדרש של ציפורי והיה קשור לבית המדרש הראשי של יבנה, אליו הוזמן לפגישות וישיבות. משמרת כהנים ידעיה שמקורה בגופנא, התיישבה בציפורי לאחר החורבן. כמו כן מבין עשרת הרוגי מלכות נמנו שניים מציפורי. בתקופה זו עבר מרכז הכובד של החיים היהודיים בא"י לגליל ובעיקר לציפורי. בבקעת רימון הסמוכה לציפורי התקיים כינוס החכמים הראשון לאחר מרד בר כוכבא ובמסגרתו בוצע עיבור השנה. כינוס זה תרם לחידוש מוסדות ההנהגה בגליל, ולאחריו התבססה ההנהגה היהודית באושה ונתגבש שם מרכז יהודי החשוב בארץ. בימי אושה פעלו מוסדות ההנהגה היהודית פעילות נמרצת ורבת היקף שהביאה לשיקומו של הגליל היהודי, להתעוררות מחודשת בחיי העם היהודי והכשירה את הרקע לתקופת השיא - ימיו של רבי יהודה הנשיא.
רבי יהודה הנשיא השפיע על כלל החיים היהודיים בא"י במשך כחמישים שנה. בתקופתו, המקבילה בחלקה לימי הקיסרים לבית סוורוס ששלטו בשנים 193 - 235 לספירה, השתנה יחס השלטון הרומי ליהודים, ואלו זכו למעמד ולחופש דתי. חכמים היו מעורבים במינהל הרומי וזכו במשרות רשמיות. יחסי הידידות המיוחדים שנרקמו בין רבי לקיסר ושלטונות רומא השפיעו על מצבם הכלכלי והחברתי של יהודי הארץ. רבי העלה את מוסד הנשיאות לדרגת חשיבות ראשונה במעלה. הוא ריכז את ההנהגה המדינית ואת החיים הקהילתיים והדתיים של היהודים, טיפח חכמים ודאג שהם ייצגו את המרכזים החשובים. בצפורי היו אלה רבי ישמעאל בן רבי יוסי וכן רבי חנניה שהגיע מבבל והתיישב בציפורי. לקראת סוף המאה השניה ובתחילת המאה השלישית הגיעה ציפורי לשיא פריחתה וזאת הודות לרבי יהודה הנשיא שעבר מבית שערים לצפורי סביב שנת 200 לספירה. עם רבי עברה גם הסנהדרין לציפורי. תושבי העיר העשירים שהיו מקורבים לשלטון קיבלו את מנהיגותו של רבי יהודה הנשיא. הבאת הסנהדרין אל ציפורי היתה הישג חשוב לאחר שנדדה במספר עיירות בגליל והם : אושה, שפרעם ובית שערים. רבי ישב בציפורי כעשרים שנה וניהל בה את הסנהדרין והנשיאות. הוא ריכז בידיו את המנהיגות הפוליטית, הקהילתית והדתית של היהודים בא"י. כאן תיקן תקנות, התיר היתרים, ומינה מורים ודיינים בערים השונות. לרבי היה רכוש רב שכלל ספינות, עדרי בקר, גני אפרסמון, ואחוזות רבות בעמק יזרעאל, בסביבת לוד, בבקעת הירדן ובגולן. בציפורי סיים רבי את כתיבת המשנה וחתימתה. באותם ימים גדלה והתפתחה ציפורי. העיר השתרעה על למעלה מ - 600 דונם ומספר תושביה הגיע לכ - 18,000 נפש
לאחר מות רבי, חלה הפרדה בין הנשיאות לסנהדרין. באמצע המאה השלישית לספירה הסנהדרין עזבה את ציפורי ועברה לטבריה. הנשיאות עברה לטבריה לאחר מכן, כנראה בסוף ימי רבי יהודה נשיאה הוא נכדו של רבי יהודה הנשיא. למרות זאת המשיכה ציפורי להיות עיר יהודית חשובה ושימשה מושב לחכמים. בימי הקיסר דיוקלטיאנוס ששלט בשנים 284 - 305 לספירה הוצב בציפורי גדוד רגלים רכובים כחלק מהמערך הצבאי שאירגן הקיסר בארץ.
. תחילתה של התקופה הביזאנטית היתה עם הכרזתו של הקיסר קונסטנטינוס בשנת 324 לספירה על היות הנצרות הדת השלטת באימפריה. ציפורי נזכרת באונומסטיקון של אבסביוס בתיאור התבור המצוי 10 מילין מזרחה לה. במאה הרביעית סבלו אנשי ציפורי יחד עם כל אנשי הגליל מידם הקשה של השלטונות הרומים שהחריפו את הגזירות נגדם. בשנת 351 לספירה הרימו היהודים את נס המרד הוא "מרד גאלוס", וציפורי היא זו שעמדה במרכזו. יהודי ציפורי תקפו את חיל המצב שבמקום, הרגו את אנשיו ולקחו את נשקו. המרד דוכא ביד קשה. מקורות נוצריים מספרים כי ציפורי חרבה במרד, אך לא נמצאו לכך עדויות ארכיאולוגיות
.בשנת 363 לספירה התחוללה רעידת אדמה עזה בא"י. בין הערים שחרבו ברעש היתה ציפורי ותחומה. אך העיר שוקמה במהירות ועדות לכך הן שתי כתובות מבתי כנסת שנתגלו בציפורי: האחת מהמאה הרביעית לספירה, והשנייה מהמאה החמישית לספירה. חשיבותה של ציפורי לעולם הנוצרי גדלה בעקבות המסורת כי כאן היה ביתם של יהויכים וחנה, הורי מרים אם ישו. במאה החמישית עלתה ציפורי לדרגת בישופות ובועידת חלקדון בשנת 451 לספירה היתה לציפורי נציגות. הישוב הנוצרי בציפורי גדל בהדרגה, אף שרוב תושביה היו יהודים. בימי הקיסר יוסטיניאנוס ששלט בשנים 527 - 565 לספירה הורע מצב היהודים. הקיסר אסר על מינוי יהודים למשרות אזרחיות וצבאיות, לתפקידי הוראה, למועצת העיר ועוד. גזירות אלו פגעו קשות בציפורי ובטבריה שבהן חזר השלטון כמו בימי הדרינוס לידי זרים. לקראת סוף התקופה הביזאנטית שרר בארץ משבר כלכלי ויהודים רבים עזבו את העיר. בעת הפלישה הפרסית בשנת 614 לספירה התקומם הישוב היהודי בארץ וכנראה גם ציפורי נגד השלטון הביזאנטי. השלטון הפרסי הטיב תחילה עם היהודים אך בהמשך פנה להם עורף. משנכבשה הארץ מחדש בידי הביזאנטים בשנת 629 לספירה דיכא הקיסר הרקליוס ביד קשה את היהודים
.בשנת 636 לספירה נכבש הגליל בידי המוסלמים ובשנת 638 לספירה נפלה כל א"י לידיהם. בשנים קשות אלו היהודים לא נטלו חלק פעיל בארועים וגורלם נקבע ע"י אחרים. רבים נמלטו מהארץ ורבים אחרים נהרגו בידי נוצרים, פרסים ומוסלמים. התקוות להקמת שלטון יהודי נגוזו. הכיבוש הערבי קטע את ההיסטוריה המדינית של יהודי א"י ומגורל זה לא נמלטה גם ציפורי. זו הפכה מעיר רבת עם ושוקקת חיים יהודים לעיירה קטנה
לאחר הכיבוש המוסלמי, הוסב שמה לספוריה והיא נכללה ב ג'ונד אורדון", שבירתו היתה טבריה. היהודים שבו לציפורי והקימו בה קהילה. במקורות המוסלמיים מסופר על אומיה אבי משפחת החלפים ששהה בא"י עשר שנים ונשא לאישה שבויה יהודיה מציפורי. עדויות מהמאות העשירית והאחת עשרה לספירה אודות יהודי ציפורי נשתמרו בגניזה הקהירית, באחד מהם מספר יהודי תושב ציפורי הקורא לעצמו "יפת החזן במדינת ציפורי". הסופר המוסלמי אלבכרי מזכיר את ציפורי במאה ה - 11 לספירה, שמה נקרא אז ספוריה והיא נמנתה עם מבצרי א"י המפורסמים. הוא מציין כי גרו בה יהודים
.בתקופה הצלבנית - המאות ה - 11 - 13 לספירה - היתה ציפורי עיירה תחת שלטון הצלבנים, אשר בנו בה כנסיה לכבודה של אנה היא אם מרים וכן מצודה בראש הגבעה שנקראה לה - ספורי.יהודים ונוצרים עלו בתקופה זו לרגל לציפורי כדי לבקר במקומות הקדושים להם: היהודים ביקרו בקברי צדיקים ואילו הנוצרים ביקרו בכנסיה שהוקמה במקום שבו עמד ביתם של חנה (אנה) ויהויכים, הורי מרים. נוסעים שונים שביקרו בא"י במהלך המאה ה - 12 לספירה מזכירים את ציפורי בניהם היו בנימין מטודלה שביקר בשנת 1170 לספירה ובסיפור מסעו הוא מתאר את קבריהם של רבי יהודה הנשיא, רבן גמליאל ורבי חיא בצפורי. נוסע אחר היה רבי פתחיה מרוגנסבורג שביקר בא"י בשנת 1180 לספירה והוא מספר על קבר רבי הודה הנשיא ועל יהודי מהעיר בשם נהוראי שהיה רופא ומוכר בשמים בשוק.
.בימי הביניים שימשו מעיינות ציפורי מקום כינוס קבוע לצבאות הצלבנים בטרם צאתם לקרבות עם המוסלמים. כך היה הדבר בקרבות שנערכו בסוף המאה - 12. המפגש האחרון במקום היה לפני קרב קרני חיטין. במעיינות ציפורי נפלה ההחלטה הגורלית לצאת לקראת צבאות צלאח א-דין שחנו בטבריה, החלטה שנסתיימה תבוסת הצלבנים. בהמשך גם אזור ציפורי עבר לשליטת המוסלמים. בשנת 1189 שימש המקום מחנה לסולטאן המוסלמי בעת שצר על עכו. בתקופת השלטון המוסלמי סביב שנת 1225 לערך ביקר בארץ הגיאוגרף המוסלמי יאקות והוא אמר כי "ספוריה - עיר במחוז ירדן בקרבת טבריה". רק בשנת 1229 חזר אזור ציפורי לשליטת הצלבנים כאשר פרידריך השני קיסר גרמניה חתם חוזה שלום עם המוסלמים ולפיו קיבלו הנוצרים פרוזדור מעכו לנצרת. אך שלטון זה לא נמשך זמן רב ובשנת 1263 כבשו גדודיו של הסולטאן הממלוכי ביברס את נצרת, הר תבור ואזור ציפורי
.ציפורי חרבה בתקופה הממלוכית והיא נזכרת בספרות הנוסעים כמקום חרב. בעת כיבוש הארץ בידי נפוליון קבעו הצרפתים עמדת תצפית בציפורי. באפריל 1799 ניצח ז'ינו את התורכים בקרב לוביה. שלושה ימים מאוחר יותר עבר קלבר מצפון לציפורי, בעמק בית נטופה, בדרכו לנצחון בקרב כנה. במפת ז'קוטן מופיע ספוריה מצפון מערב למצודה, ומצוין שכאן נערך הקרב של קלבר ב - 13.1.1799.
.בשנת 1745 נבנתה המצודה מחדש בידי דאהר אלעמר ובנו אחמד. זטצן מעיד כי בשנת 1806 נמצא במקום כפר מוסלמי שתושביו עוסקים בגידול זיתים, תאנים וטבק. רובינסון בשנת 1838 מתאר את הכפר ככפר דל השוכן כמחצית המיל מתחת למצודה. אנשי קרן המחקר הבריטית ביקרו במקום בשנת 1872 והם היו הראשונים לסקור את מערכת המים הקדומה של ציפורי.
. הסולטאן התורכי עבדול חמיד השני ששלט בשנים 1876 - 1909 שיפץ את המבצר של דאהר אלעמר. כתובת שקבע בבניין מספרת כי הועידו לבית ספר לילדי הכפר. מתוך מפקד שנערך בשנת 1922 עולה כי בכפר היה מספר התושבים 2547 ואילו בשנת 1931 נמנו 3147 תושבים.
.בסוף תקופת המנדט גדל הכפר ומספר תושביו הגיע לכ - 11,000 נפש. היו בו שלושה מסגדים ושני בתי בד. המקום הפך מרכז ללאומנות הערבית וביוזמת השיח'ים החלה להתפתח תנועת ה"קאסמים". היתה זו תנועה של השיח' קאסם והיא אירגנה כנופיות נגד יהודים. ערב מלחמת העצמאות שלח משה דיין את גיורא זייד בנו של אלכסנדר זייד שהיה השומר הידוע בעמק יזרעאל, ואיתו את עודד ינאי מנהלל וזאת כדי להשכין עמם שלום, אך הם נתקלו בהתנגדות של הקיצונים בכפר שגמרו אומר "להשמיד את היהודים". במלחמת העצמאות במבצע "דקל" גובשה תכנית לכיבוש נצרת מאגפה הצפוני מזרחי. ראשית נכבשה שפרעם ולאחר מכן נכבשו ספוריה ועילוט שהיו על דרך הכוחות לכבוש את נצרת. בעקבות המלחמה הכפר נהרס כליל. רוב תושביו גרים בשכונת ספפרה שבצפון מערב נצרת ומיעוטם עברו ללבנון. על חורבות הכפר ניטע בראשית שנות החמישים יער אורנים של הקרן הקיימת לישראל.