Das Gebiet am Bergisel war schon zur Zeit der Urnenfelderperiode (ca. 1000 v. Chr.)besiedelt. Die Römer hatten ungefähr dort, wo heute das Stift steht, ihre Siedlung und das Kastell "Veldidena". Um 565 wird in einem Reisebericht hier eine Laurentiuskirche erwähnt.

Der Sage nach soll ein Riese namens Haymon, ein germanischer Einwanderer nach einem Kampf mit dem einheimischen Riesen Tyrsus, den er dabei erschlagen hatte, zur Sühne ein Kloster erbaut haben (um 878). Die Haymonstatue im Eingangsbereich der Stiftskirchehält die Zunge des von ihm besiegten in der Sillschlucht hausenden Drachen in der linken Hand.

Ein Konvent von Weltpriestern wurde noch vor 1138 auf Wunsch des Brixener Diözesanbischofs von Prämonstratensern aus Rot an der Rot abgelöst. Am 30.April 1138 hat Papst Innozenz II. deren Gemeinschaft bestätigt.


1180 überließ das Stift Wilten dem Grafen von Andechs Berthold III Gebiete an der rechten Innseite, damit dieser dieheutige Altstadt Innsbrucks errichten konnte. Unter anderem schenkte Graf Berthold dem Stift den sogenannten Wiltener Henkelkelch, eine sächsische Arbeit jener Zeit. Die Chorherren übernahmen damals die drei Urpfarren Wilten, Ampass und Patsch, ausdenen sich später die 21 Pfarreien entwickelten, die die Priester des Stiftes heute seelsorglich betreuen.
Eine große Blütezeit erlebte das Stift im 17. und 18.Jahrhundert. Damals erbaute man das heute bestehende barocke Kloster, nachdem die vorerst romanischenGebäude durch Brände, und die dann errichtete gotische Klosteranlage durch denEinsturz des Kirchturms zerstört wurde.Im Jahr 1665 wurde die barocke Stiftskirche eingeweiht.