As primeiras noites: Ventrue foi abraçado segundo ordem do próprio Caim por Enoque ou Lamaque (segundo algumas lendas), tornando-se seu primeiro conselheiro e companheiro.
Sentando-se ao lado de Caim supervisionava o crescimento e a glória da Primeira Cidade. Os maiores artistas, artesãos e pintores da época faziam a cidade ficar mais bonita com suas obras e monumentos. Dizem que o próprio Pai (Caim) usando de magia e habilidade criou em seus jardins um verdadeiro conceito de sua beleza absoluta.
Entretanto, após a abraço dos antediluvianos (aqueles de terceira geração), o nosso fundador notou rugas de preocupação no rosto do Grande Pai. Instigando-o a falar descobriu que Caim tivera visões sobre o futuro no qual uma grande catástrofe cairia sobre a terra.
Ventrue, que não conhecera outra coisa senão prosperidade e paz, ficou aterrorizado com as palavras do Pai e se pôs a pensar em seu palácio durante 3 semanas e duas noites. Ao final desse período tomou uma importante decisão: Iria lutar e fazer qualquer coisa ao seu alcance para evitar essa tragédia, e caso ela ocorresse iria fazer de tudo para minimizar os danos procurando fazer com que os mortais e imortais libertassem-se de seus grilhões.

O Dilúvio e o grande êxodo: Quando o grande dilúvio caiu sobre a Terra, Caim separou-se de seus filhos e o nosso fundador foi o último a procurar por ele, pedindo que voltasse para liderá-los na reconstrução de sua cidade.
A resposta de Caim ninguém sabe qual foi, mas sabe-se que pela primeira vez em eras ele sorriu. Voltando para seus irmãos e senhor, supervisionou e comandou a reconstrução da cidade, pois era o único que estava preparado para tal tarefa. Mesmo sabendo que um dia ela tombaria, dedicou-lhe todas as suas forças.
Ali ele escondeu todos os seus artefatos que resgatara da Primeira Cidade, inclusive um pote de barro cheio com a Vitae de Caim. E mesmo quando foi forçado a fugir de sua cidade, sabia que seus artefatos estavam bem guardados.
Após a queda da Segunda cidade, os vampiros espalharam-se pelo planeta e algumas civilizações beneficiaram-se muito disso. Entretanto somente na época da república Romana encontraríamos nosso lugar na linha de frente da cultura vampírica.

Roma e Cartago: Os vampiros Ventrue chegaram com os etruscos comandados por Tinia. Enquanto Tinia estava em torpor suas próprias crias derrubaram os regentes etruscos de Roma e selaram o seu destino. Boatos dizem que Tinia encontrou sua morte na Ásia Menor.
O vampiro Camilla tornou-se o mais proeminente Ventrue do mundo permanecendo nesta posição até a época de Nero. Durante séculos, os principais oponentes de Camilla eram magos, e não vampiros, já que ele esforçava-se para impedir a entrada de outros clãs em Roma.
Entretanto, os Brujahs assumiram o controle de Cartago e começaram a praticar crimes, consideravam-se os lordes da noite, promoviam a magia do sangue e cultuavam pactos com os demônios. Os Toreadores ostentavam-se com sacrifícios de crianças em seus templos e abusavam de seus poderes regularmente. Embora a Primeira Tradição não existisse naquela época, muitos vampiros a seguia voluntariamente.
Camilla, preocupado com o destino de seu império e tendo uma nova visão para o destino do clã, passou a procurar secretamente apoio entre os Ventrue diretamente ameaçados por Cartago. Depois que conseguiu sua promessa de ajuda, fez sua proposta para que todos os vampiros ouvissem, propondo uma aliança de clãs para destruírem a cidade. Surpreendentemente os Malkavianos foram os primeiros a responder (estavam combatendo o exército de Cartago na Sicília) e com o passar dos anos outros clãs se juntaram a aliança vendo o perigo que os cartingenses representavam.
Contudo, só tivemos forças para derrubar os Brujahs depois que trouxemos os Toreadores para o nosso lado. Depois de sua derrota os Brujahs amaldiçoaram a cidade com suas terríveis magias do sangue e em resposta, os Ventrue atearam fogo na cidade e salgaram a Terra, garantindo que os Membros em torpor jamais levantariam novamente.
Após a destruição de Cartago, um influxo de vampiros passou a ser permitido como recompensa por Ter ajudado na batalha. Embora nossa estrutura fosse altamente democrática, logo os Ventrues dividiam-se em facções travando debates intermináveis. Enquanto isso, os outros clãs abraçavam as chances de controlar os líderes locais.
Quando a situação tornou-se irrevogável, Camilla passou a prestar seu apoio ao imperador tentando limitar a influência dos outros clãs, mas os outros vampiros lutavam de todas as formas contra a mudança, e isso impeliu os imperadores a tantas direções diferentes que ninguém mais sabia o que iria fazer.

A Igreja: Tendo perdido a oportunidade de ouro para controlar a Igreja cristã, estávamos determinados a não cometer o mesmo erro novamente.. A igreja tinha assumido um papel muito importante na desestabilização da doutrina cristã e havia chegado o momento de tomarmos o controle dela. Conseguimos fazer com que o Cristianismo fosse declarada a religião oficial de Roma, e mais tarde quando a Igreja começou a se desfazer usamos nossa influência para recompô-la.
Contudo, nunca tivemos a mesma influência sobre os líderes da igreja como tínhamos sobre os Imperadores, como no caso do Concílio de Nicéia (feita pelo Imperador Constantino), em que embora as decisões seguissem o rumo que tínhamos planejado, não possuíamos controle algum sobre elas.
Quando o Império do Ocidente caiu, já tínhamos transferido grande parte dos nossos recursos para a Igreja e mesmo assim não conseguimos controle absoluto dela.
A Igreja nos permitiu o controle de pessoas além de nossas fronteiras, moldando-os segundo a ideologia cristã e também permitiu-nos identificar mais facilmente pessoas com a fé verdadeira, que podíamos usá-las contra os nossos inimigos.

A Inquisição: Em uma atmosfera de terror e medo, os líderes da Igreja declararam uma Inquisição contra os hereges do cristianismo, e nós cometemos o nosso maior erro em permitir.
Inicialmente pensamos que foi um movimento localizado no Sul da França e não demos a devida importância, entretanto em 1231, o papa fundou a Sociedade de Leopoldo e o mundo dos vampiros nunca mais foi o mesmo.
Os mortais para descobrir se eram ou não vampiros usavam as formas de torturas mais horríveis, e se desconfiassem que fossem vampiros, queimavam imediatamente. Quando a Inquisição encontrou e destruiu o primeiro Ventrue, vimos que ela estava fora de nosso controla, mas nós estávamos dentro da Influência dela.
Embora mais tarde, a Sociedade de Leopoldo tenha se tornado mais uma arma na Jyhad, ela era uma arma com vontade própria... uma arma ainda mais horrível.

O Aparecimento da Camarilla: A vitória contra o Sabá pode Ter marcado o apogeu dos Ventrue. O nosso nobre clã, não apenas obteve o seu lugar por direito como líder da Família, como também obteve um sucesso extraordinário a despeito de grandes adversidades. Nas primeiras noites, o Movimento Anarquista quase derrubou os vampiros que protegiam as Tradições. Eles atacavam com selvageria e sem nenhum aviso, empregando todos os métodos disponíveis na destruição de seus inimigos. Os assamitas e os setitas subiram pelas colinas, enquanto os Brujahs atacavam seus anciões nas cidades.
Nesse furacão de terror aventurou-se o Clã Ventrue. Embora individualmente os anciões fossem poderosos, os líderes Ventrue sabiam que as hordas anarquistas podiam fazer frente a qualquer vampiro solitário. Algumas das figuras mais proeminentes da história Ventrue encontraram a Morte Final naquelas noites de terror. Assim, os Ventrue começaram a defender a formação de uma organização de vampiros justos e responsáveis, para contrabalançar a nova ameaça.
Nosso sucesso pôde ser visto na convenção de Thorns, que trouxe o Clã Brujah para o nosso lado, embora certos integrantes da Ralé tenham permanecidos inimigos de todos os Cainitas que tinham a razão ao seu lado. Porém, da queda do movimento Anarquista nasceu o terrível Sabá.
Esta nova seita rejeitava tudo pelo que tínhamos lutado. Ela procurava subjugar a humanidade sob um punho de ferro enquanto aprisionava os vampiros dentro de um mundo estagnado, onde a mudança era um anátema, e a liberdade e as conquistas pessoais eram consideradas repugnantes. Não poderia haver peões mais óbvios dos mestres secretos. Desde o aparecimento desta seita o Clã Ventrue devota-se a destruí-lo.
Durante séculos a guerra entre as seitas varreu a Europa. Muitos conflitos humanos ocorreram nos bastidores dessa guerra dos imortais, e ambos os lados conquistaram seus próprios sucessos. No fim, os Ventrue e seus aliados expulsaram praticamente todos os vampiros Sabá para fora do continente, forçando-os a estabelecer residência no Mundo Novo. Agora nosso clã tinha chance de destruir a seita maligna. Esta, tendo sido infiltrada por nossos próprios agentes, era agora um castelo de cartas, à espera de que a brisa certa o derrube.

A era industrial: À medida que as guerras contra o Sabá continuavam e a Camarilla se expandia, os Ventrue começaram a exercer um papel cada vez maior na sociedade mortal. Quando o Rebanho começou a se mudar para a cidade, os Ventrues prosperaram mais que qualquer outro clã, pois compreenderam desde cedo o potencial das novas indústrias.
Os agentes Ventrue com toda a tecnologia e capital europeu para apoiá-las começaram a subjugar alguns países, como a África, o Novo Continente e a índia tirando a liderança dos Toreadores na Era da Exploração. O mundo finalmente jazia aos pés dos seus Lordes Ventrues.
Só que essa expansão Ventrue também aumentou os riscos, pois teriam que lidar contra outras criaturas sobrenaturais como Lobisomens, Magos, Múmias e etc..

A Era Da Informação: Agora os Ventrue dominam o mundo Ocidental, constituindo a liderança reconhecida de uma das mais poderosas raças que existiu. A maioria dos Ventrue consideram sua posição inabalável, pois tem recursos e poderes que seus senhores sequer sonharam.
Entretanto, alguns observadores menos parciais chamam a atenção para a quantidade de inimigos que fizeram ao longo das Eras. Embora os anciães do clã se sintam confortáveis, os mais novos não estão tão seguros.
Outros vampiros afirmam que os Mestres Secretos estão manipulando os Ventrue, recompensando indivíduos negligentes e deixando de lado os promissores.